Los principales modos básicos de actividad espontánea impulsan la organización de la conectividad funcional individual en el cerebro humano en reposo

Apr 14, 2024

Biología de las comunicaciones volumen 6, número de artículo: 892 (2023) Citar este artículo

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La actividad espontánea del cerebro humano proporciona una ventana para explorar los principios intrínsecos de la organización funcional. Sin embargo, la mayoría de los estudios se han centrado en la conectividad funcional interregional. Los principios que subyacen a los ricos repertorios de actividad instantánea siguen siendo en gran medida desconocidos. Aplicamos un análisis de microestado propio propuesto recientemente a tres conjuntos de datos de resonancia magnética funcional en estado de reposo para identificar modos básicos que representan patrones de actividad fundamentales que coexisten a lo largo del tiempo. Identificamos cinco modos básicos principales que dominan las fluctuaciones de la actividad. Cada modo exhibe un patrón de coactivación funcional distinto que depende del sistema y corresponde a perfiles cognitivos específicos. En particular, el patrón espacial del primer modo básico principal muestra la separación de la actividad entre el modo predeterminado y las regiones primaria y de atención. Basándonos en modelos teóricos, reconstruimos aún más la conectividad funcional individual como la superposición ponderada de patrones de coactivación correspondientes a estos modos básicos principales. Además, estos modos básicos líderes capturan los cambios inducidos por la privación del sueño en la actividad cerebral y la conectividad interregional, involucrando principalmente las regiones de modo predeterminado y tareas positivas. Nuestros hallazgos revelan un conjunto dominante de modos básicos de actividad espontánea que reflejan una coordinación interregional multiplexada e impulsan la conectividad funcional convencional, lo que promueve la comprensión de la importancia funcional de la actividad cerebral espontánea.

La actividad espontánea en el cerebro humano en reposo exhibe patrones espaciotemporales bien organizados, lo que proporciona una ventana para comprender la organización funcional intrínseca1,2. Utilizando imágenes de resonancia magnética funcional en estado de reposo (R-fMRI), numerosos estudios han revelado la red de conectividad funcional (FC) a gran escala midiendo fluctuaciones espontáneas de baja frecuencia de señales dependientes del nivel de oxigenación sanguínea (BOLD)3,4, 5. La red funcional exhibe propiedades no triviales, como módulos funcionalmente específicos pero que interactúan6,7,8, que facilitan la segregación e integración funcional eficiente en todo el cerebro9,10,11. Además, la arquitectura de la red funcional varía entre los individuos12,13,14,15, da forma a los patrones de activación funcional durante las tareas16,17,18,19, está relacionada con el rendimiento cognitivo individual18,20,21 y está modulada por los estados mentales22,23.

A pesar del éxito de los análisis de redes funcionales, los conocimientos asociados se limitan a los patrones de conectividad resumidos a lo largo del tiempo. La evidencia acumulada sugiere que la interacción funcional interregional es altamente dinámica con patrones que varían en el tiempo24,25,26. Un enfoque innovador es examinar cuadros únicos de actividad cerebral para revelar la coordinación transitoria en escalas de tiempo más cortas (por ejemplo, segundos)27. Los patrones de actividad de todo el cerebro se han clasificado en varios estados cerebrales recurrentes con diferentes patrones de coactivación28,29,30,31. La transición temporal entre estos estados cerebrales sigue una estructura jerárquica31 y muestra alteraciones entre tareas30,32,33, estados de conciencia34,35 y trastornos psiquiátricos36,37. Además del análisis a nivel de grupo, un estudio muy reciente ha identificado estados de coactivación cerebral individualizados, cuyas tasas de aparición dependen de los estados de tarea, la lateralidad y el género, y muestra cambios longitudinales en la recuperación post-ictus38. Aunque estos estudios proporcionan información valiosa sobre la organización funcional que varía en el tiempo, normalmente asignan el patrón de actividad instantánea en cada momento a un único estado cerebral; se han subestimado los puntos en común compartidos entre distintos momentos39. Una visión más natural sostiene que pueden coexistir múltiples modos básicos a lo largo de la actividad resuelta en el tiempo, que se combinan selectivamente en cada momento para respaldar posibles respuestas cognitivas26,40,41. La identificación de estos modos básicos puede desentrañar los pilares de la actividad intrínseca y puede proporcionar una vía para explorar la multiplicidad de las relaciones interregionales en reposo. Sin embargo, los patrones espaciales de estos modos de actividad básicos y su posible importancia funcional siguen siendo en gran medida desconocidos.

Estudios recientes con R-fMRI han intentado cerrar la brecha entre la actividad cerebral instantánea y los patrones de FC. Por ejemplo, el análisis del proceso puntual muestra que los perfiles de FC para regiones de interés pueden inferirse a partir de patrones de coactivación interregional en momentos específicos28,42. De manera similar, el enfoque centrado en el borde descompone FC en contribuciones de marco43 y revela contribuciones dominantes de coactivaciones de alta amplitud en puntos de tiempo críticos44,45. Un estudio reciente informa además que la FC interregional se basa en todos los puntos temporales, incluso aquellos con amplitudes bajas46. Por lo tanto, planteamos la hipótesis de que los modos básicos de actividad resuelta en el tiempo pueden hacer una contribución sustancial al patrón FC.

Para abordar estos problemas, aprovechamos un enfoque de física estadística propuesto recientemente, es decir, el análisis de microestado propio47,48, para identificar modos básicos de actividad espontánea del cerebro humano en reposo. El análisis de microestado propio es útil para extraer componentes espaciales fundamentales y significativos (es decir, modos básicos) que subyacen a la evolución temporal de sistemas complejos mediante la incorporación de información espacial a lo largo del tiempo47,48. Específicamente, aplicamos este enfoque a datos de R-fMRI de adultos jóvenes sanos de tres conjuntos de datos: la versión S900 del Proyecto Human Connectome (HCP)49, el conjunto de datos sobre privación de sueño50 y el conjunto de datos Beijing Zang51. Primero, identificamos los principales modos básicos que dominaban las fluctuaciones espontáneas de las señales BOLD y desentrañamos su significado cognitivo. En segundo lugar, desarrollamos un modelo teórico para dilucidar cómo estos modos básicos contribuyen al patrón FC de todo el cerebro y verificamos este modelo reconstruyendo empíricamente el patrón FC. Finalmente, investigamos si estos modos básicos se ven afectados por la modulación de los estados mentales, por ejemplo, por la privación de sueño.

Empleamos dos series (es decir, REST1 y REST2) de datos de R-fMRI de 700 participantes seleccionados del conjunto de datos de HCP y extrajimos cursos de tiempo regionales para 1000 nodos corticales basados ​​en una parcelación funcional previa52. Luego, identificamos los modos básicos a nivel de población para cada ejecución aplicando el análisis de microestado propio47 a los cursos de tiempo concatenados entre los participantes (Fig. 1). Para ambas carreras, los pesos de los modos básicos disminuyeron rápidamente al aumentar la clasificación y alcanzaron un punto de codo en el sexto modo básico (Fig. 1a). Los primeros cinco modos básicos antes del punto del codo representaron una gran proporción de la variación en la actividad (29 % para REST1 y 28 % para REST2) (ambos ps < 0,001, 10 000 permutaciones) y en lo sucesivo se denominarán modos básicos principales.

a Pesos de los modos básicos para dos ejecuciones (es decir, REST1 y REST2). Se muestran los pesos de los primeros treinta modos básicos. Se observaron tendencias decrecientes similares en ambas ejecuciones. Los primeros cinco modos básicos se definieron como los principales modos básicos según los criterios modificados de un estudio anterior95. b Patrones espaciales de los primeros cinco modos básicos (es decir, modos básicos principales) para REST1. Las curvas negras denotan los límites de siete sistemas funcionales definidos en una plantilla cerebral previa53. c Amplitudes de fluctuación a nivel del sistema para los modos básicos principales. Se consideraron siete sistemas funcionales53. Red de modo predeterminado DMN, red frontoparietal FPN, red límbica LN, red de atención ventral VAN, red de atención dorsal DAN, red somatomotora SMN, red visual VN. Los mapas corticales se visualizaron utilizando la caja de herramientas del BrainNet Viewer100.

Cada modo básico principal mostró un patrón espacial heterogéneo, que representa un modo de actividad típico subyacente al rico repertorio de actividad espontánea (Fig. 1b); en la figura, signos opuestos en la amplitud indican fases opuestas en la fluctuación temporal. Los patrones espaciales de estos modos fueron muy similares entre dos ejecuciones (es decir, REST1 y REST2) (Figura 1 complementaria). Basándonos en una parcelación cerebral previa con siete sistemas funcionales53, encontramos que los patrones espaciales de los modos básicos principales dependían del sistema (Fig. 1b, c). Para el modo básico 1, las amplitudes positivas se ubicaron principalmente en regiones de las redes frontoparietales y del modo predeterminado, mientras que las amplitudes negativas se ubicaron principalmente en regiones de las redes somatomotoras y visuales, así como en las de las redes de atención ventral y dorsal. Este patrón es similar al gradiente principal de FC54 informado anteriormente, lo que sugiere una separación jerárquica de la actividad cerebral entre regiones transmodales y regiones primarias y atencionales. Para el modo básico 2, las amplitudes positivas se ubicaron principalmente en regiones de las redes visual, somatomotora y del modo predeterminado, mientras que las amplitudes negativas se ubicaron principalmente en las regiones de las redes de atención frontoparietal y ventral/dorsal. Para el modo básico 3, las amplitudes positivas se ubicaron principalmente en regiones de las redes somatomotora, de atención ventral, frontoparietal y lateral del modo predeterminado, mientras que las amplitudes negativas se ubicaron principalmente en las redes de atención visual y dorsal. Para el modo básico 4, las amplitudes positivas se ubicaron principalmente en regiones de las redes de atención frontoparietal y dorsal, mientras que las amplitudes negativas se ubicaron principalmente en las redes de atención ventral y visual medial. El modo básico 5 mostró una estructura espacial más fina, en la que se observaron amplitudes heterogéneas dentro de cada sistema funcional, y las amplitudes positivas y negativas se ubicaron principalmente en las regiones del modo predeterminado lateral y medial, respectivamente. Estos resultados sugieren que un pequeño conjunto de modos básicos gobiernan las fluctuaciones espontáneas de la actividad cerebral, cada uno de los cuales muestra un patrón de coactivación distinto entre sistemas funcionales.

Además, identificamos los modos de actividad básicos para cada carrera a nivel individual. Observamos una pequeña cantidad de modos básicos principales para la mayoría de los participantes (número de modos básicos principales, rango: 3 a 10; media ± estándar = 5,40 ± 1,39 para REST1 y media ± estándar = 5,46 ± 1,39 para REST2) (Figura complementaria .2).

Examinamos si los patrones espaciales de cinco modos básicos principales estaban relacionados con funciones cognitivas específicas comparándolos con mapas de activación cerebral y componentes cognitivos. Primero, observamos que estos modos básicos principales correspondían a diferentes perfiles de términos cognitivos (Fig. 2a) según la base de datos metaanalítica de NeuroSynth55. El modo básico 1 se asoció positivamente con las funciones relacionadas con el modo predeterminado y negativamente con las funciones sensoriomotoras y visuales. El modo básico 2 se asoció positivamente con los procesos de inferencia social y de orientación interna y se asoció negativamente con la memoria de trabajo y los procesos orientados a tareas. El modo básico 3 se asoció positivamente con términos sensoriomotores, auditivos y de lenguaje y negativamente con funciones relacionadas con la visión. El modo básico 4 se asoció positivamente con tareas cognitivamente exigentes (es decir, tareas, cálculos y objetos) y negativamente con términos relacionados con el dolor. El modo básico 5 mostró asociaciones positivas con las funciones relacionadas con la semántica y asociaciones negativas con las funciones relacionadas con el modo predeterminado.

un término cognitivo asociado con cada modo básico principal. Estos términos se obtuvieron a partir de la base de datos metaanalítica de NeuroSynth55. Los tamaños de fuente de los términos cognitivos denotan valores de correlación entre los mapas de términos cognitivos correspondientes y los modos básicos principales. b Asociaciones con 12 componentes cognitivos para cada modo básico líder. Los 12 componentes cognitivos se derivaron de Yeo et al. 56. En a, b, los colores rojo y azul denotan correlaciones positivas y negativas, respectivamente.

También examinamos la similitud espacial entre los cinco modos básicos principales y 12 componentes cognitivos que representan componentes de activación fundamentales durante la realización de tareas56 (Fig. 2b). La significación estadística de estas similitudes espaciales se corrigió para la autocorrelación espacial (todos ps < 0,05, 10.000 permutaciones)57. El modo básico 1 se asoció con la mentalidad interna, la emoción, la interocepción y las funciones sensoriomotoras relacionadas con las manos y la cara. El modo básico 2 se asoció con varias funciones cognitivas de orden superior, incluida la mentalidad interna, la memoria de trabajo, la inhibición, la interocepción y la atención dorsal. El modo básico 3 se asoció con percepciones orientadas tanto hacia el exterior como hacia el interior. El modo básico 4 estaba involucrado en la memoria de trabajo, la atención dorsal, la inhibición, la recompensa y la interocepción. El modo básico 5 se asoció con funciones visuales, auditivas y del lenguaje. En general, los primeros tres modos básicos principales son relevantes para las funciones cognitivas primarias, de control ejecutivo y de orientación interna, mientras que los dos últimos modos principales están relacionados con funciones más sofisticadas y abstractas.

Dado que los modos básicos principales sirvieron como componentes espaciales fundamentales para la actividad de todo el cerebro, planteamos la hipótesis de que harían una contribución dominante al patrón FC de todo el cerebro y capturarían la organización funcional específica del individuo. Para probar esta hipótesis, desarrollamos un modelo teórico basado en el análisis de microestado propio (Fig. 3a), que descompuso la matriz FC de todo el cerebro en una superposición ponderada de los patrones de coactivación en los modos básicos. Este modelo indica que cada modo básico corresponde a un patrón FC específico (Figura complementaria 3). Reconstruimos la matriz FC de todo el cerebro basada en este modelo considerando diferentes números de modos básicos y luego la comparamos con la matriz FC original obtenida como correlaciones de Pearson entre cursos de tiempo nodales. A nivel de población, la similitud espacial entre las matrices FC reconstruidas y originales aumentó lentamente con el número de modos básicos considerados y luego alcanzó una meseta (Fig. 3a y Fig. complementaria 4a). Específicamente, observamos una alta similitud espacial entre dos matrices FC al incluir los cinco modos básicos principales (rs = 0,95 tanto para REST1 como para REST2, ps <0,001) (Fig. 3b y Fig. complementaria 4b). Se observaron resultados similares a nivel individual. La similitud espacial entre las matrices FC reconstruidas y originales fue alta para todos los participantes al considerar los cinco modos básicos principales (Fig. 3c, media ± estándar = 0,94 ± 0,02 para REST1 y 0,93 ± 0,02 para REST2).

a Similitud espacial entre las matrices FC reconstruidas y originales a nivel poblacional (REST1). La matriz FC original se estimó en función de los cursos de tiempo concatenados de todos los participantes. La matriz FC reconstruida se generó por separado utilizando diferentes números de modos básicos según el modelo teórico. M denota el número de puntos de tiempo, N denota el número de todos los modos básicos posibles y Eik es el i-ésimo elemento del k-ésimo modo básico. b Reconstrucción de la matriz FC con los primeros cinco modos básicos (REST1). Izquierda, patrones espaciales de las matrices FC originales y reconstruidas; derecha, similitud espacial entre estas dos matrices. c Similitud espacial entre las matrices FC reconstruidas y originales a nivel individual para ambas ejecuciones. La matriz FC reconstruida se generó utilizando diferentes números de modos básicos. Se muestran la similitud espacial media entre los participantes y la desviación estándar correspondiente (n = 700 participantes). Las distribuciones de similitud espacial individual obtenidas de los cinco modos básicos principales se muestran en la trama secundaria en forma de diagramas de violín y diagramas de caja. d Similitud intra e intersujetos de las matrices FC reconstruidas entre dos ejecuciones. Se muestran la similitud media entre los participantes y la desviación estándar correspondiente (n = 700 participantes). *, diferencias significativas (pruebas t pareadas, ps < 0,05). e Precisión de identificación individual e identificabilidad diferencial Idiff basada en la matriz FC reconstruida. Se reconstruyeron matrices FC individuales con diferentes números de modos básicos. Las líneas discontinuas indican la precisión de la identificación y el Idiff basado en la matriz FC original (n = 700 participantes). Conectividad funcional FC, red de modo predeterminado DMN, red frontoparietal FPN, red límbica LN, red de atención ventral VAN, red de atención dorsal DAN, red somatomotora SMN, red visual VN.

Además, evaluamos si los principales modos básicos capturaban la organización funcional específica de cada individuo. Primero, examinamos la confiabilidad de matrices FC individuales reconstruidas entre dos ejecuciones. Descubrimos que la matriz FC reconstruida mostró valores significativamente más altos en la similitud intrasujeto que en la similitud entre sujetos, independientemente del número de modos básicos utilizados (Fig. 3d, todos ps <0,05). Luego, realizamos el análisis de identificación individual13 comparando matrices FC individuales entre dos ejecuciones. Observamos una precisión de identificación del 97% según la matriz FC original. Para las matrices FC individuales reconstruidas, la precisión de la identificación aumentó rápidamente con el aumento del número de modos básicos y alcanzó el 92% cuando se incluyeron los cinco modos básicos principales (Fig. 3e). De manera similar, la identificabilidad diferencial Idiff, que cuantifica la diferencia entre la similitud media intrasujeto y la similitud media intersujeto58, también aumentó rápidamente con un número creciente de modos básicos. Su valor alcanzó el 30,3% cuando se incluyeron los cinco modos básicos principales, lo que superó el Idiff de la matriz FC original (Fig. 3e). Estos resultados sugieren que estos modos básicos principales hacen la contribución dominante a la organización funcional individualizada.

Para evaluar si los principales modos básicos se ven afectados por los estados mentales, aplicamos el análisis de microestado propio al conjunto de datos de privación de sueño50. En este conjunto de datos, 19 participantes se sometieron a una exploración por R-fMRI durante la vigilia en reposo y después de la privación del sueño. De manera similar al conjunto de datos de HCP, los pesos de los modos básicos en vigilia en reposo disminuyeron rápidamente al aumentar la clasificación y alcanzaron el punto del codo en el séptimo modo básico (Fig. 4a), lo que indica la presencia de un pequeño conjunto (es decir, seis) de principales. modos básicos (Figura complementaria 5). Estos seis modos básicos principales mostraron una correspondencia espacial con los primeros seis modos básicos del conjunto de datos HCP, excepto por una inversión entre el modo básico 2 y el modo básico 3 (Fig. 4a, todos rs > 0,78).

a Ponderaciones de los modos básicos para los datos de R-fMRI en estado de vigilia en reposo y similitud espacial de los modos básicos con REST1 en el conjunto de datos HCP. b Ponderaciones de los modos básicos para los datos de R-fMRI después de la privación del sueño y similitud espacial de los modos básicos con los datos de R-fMRI en estado de vigilia en reposo. En a, b, se estimó la similitud espacial para cada par de modos básicos entre dos condiciones para examinar la correspondencia espacial. c Patrones espaciales del modo básico 1 en vigilia en reposo y después de la privación del sueño y sus diferencias. Las regiones que mostraron cambios significativos se detectaron con una prueba de permutación (p <0,05, corregida por FDR, n = 19 participantes). d Patrón de coactivación a nivel de sistema del modo básico 1 en estado de vigilia en reposo y después de la privación del sueño y diferencias entre estados. Se detectaron cambios significativos a nivel del sistema con una prueba de permutación (p <0,05, corregido por FDR, n = 19 participantes). RW vigilia en reposo, SD después de la privación de sueño, HCP Human Connectome Project.

A continuación, evaluamos las influencias de la privación de sueño comparando los principales modos básicos entre dos estados mentales (es decir, en estado de vigilia en reposo y después de la privación del sueño). Después de la privación del sueño, identificamos siete modos básicos principales (Fig. 4b y Fig. 6 complementaria). Los patrones espaciales de estos siete modos básicos mostraron una correspondencia espacial entre dos estados, excepto por una inversión entre el modo básico 4 y el modo básico 5 (Fig. 4b). En particular, todos estos modos mostraron valores de similitud relativamente bajos entre los dos estados, excepto los primeros tres modos y el sexto modo.

Además, examinamos la diferencia en los patrones espaciales para los cuatro modos básicos (es decir, 1.º, 2.º, 3.º y 6.º) que mantenían correspondencias espaciales entre los dos estados. Se observaron cambios significativos en la amplitud en el modo básico 1 (Fig. 4c, p <0,05, tasa de descubrimiento falso (FDR) corregida, 10.000 permutaciones). Los aumentos significativos se ubicaron principalmente en las regiones de las redes visuales laterales y de atención frontoparietal, ventral y dorsal, mientras que las disminuciones significativas se ubicaron principalmente en las regiones de la red del modo predeterminado. Curiosamente, para la mayoría (86%) de estas regiones, las direcciones de los cambios de amplitud fueron opuestas a los signos de las amplitudes originales (Figura complementaria 7), lo que sugiere que la falta de homogeneidad espacial de la actividad cerebral se redujo después de la privación del sueño. A nivel de conectividad, también observamos cambios significativos en el patrón de coactivación del modo básico 1. El aumento significativo se ubicó principalmente entre la red en modo predeterminado y las redes primaria y de atención, mientras que la disminución significativa se ubicó principalmente entre la red de atención y la red de atención. redes primarias, así como dentro de la red en modo predeterminado (Fig. 4d, p <0.05, FDR corregido, 10,000 permutaciones), lo que respalda aún más la reducción de la falta de homogeneidad entre sistemas. A diferencia del modo básico 1, no se observaron cambios significativos para los modos básicos 2, 3 y 6 después de la privación del sueño (todos ps > 0,05, 10.000 permutaciones).

Además, evaluamos la confiabilidad de la presencia y los patrones espaciales de los modos básicos principales (Figuras complementarias 8 a 13). Se consideraron cinco estrategias de análisis adicionales, que incluyen (i) utilizar diferentes números de participantes; (ii) utilizar criterios de exclusión de movimientos de cabeza más estrictos; (iii) realizar una regresión molesta sin regresión de señal global; (iv) definir nodos cerebrales basados ​​en dos parcelaciones funcionales con diferentes resoluciones espaciales; y (v) utilizar otro conjunto de datos independiente de 197 participantes, es decir, el conjunto de datos Beijing Zang51. El número de modos básicos líderes alcanzó cinco sin variación cuando el número de participantes considerado fue igual o mayor a 250 (Figura complementaria 8). Mientras tanto, los patrones espaciales de estos modos básicos principales fueron muy similares a los obtenidos de toda la población (es decir, 700 participantes) con correspondencia uno a uno (todas las medias rs > 0,96, figura complementaria 8). La presencia de cinco modos básicos principales se replicó con alta similitud espacial en la mayoría de los demás casos (todos rs > 0,85, Figuras complementarias 9, 11 y 12), excepto en el caso sin regresión de señal global (Figura complementaria 10). ). En particular, el peso total explicado por los modos básicos principales aumentó con la resolución espacial decreciente (Figura 13 complementaria), con pesos del 37% y 44% para las parcelaciones de 400 y 200 nodos, respectivamente. Para la estrategia sin regresión de señal global, el número de modos básicos principales se redujo a tres (Figura complementaria 10). El número reducido podría estar sesgado por la presencia de un modo básico adicional, que se sitúa por delante de los cinco modos básicos típicos. Este modo básico adicional mostró todas las amplitudes positivas en todo el cerebro y representó una gran parte de la variación de la actividad (es decir, 23%). Todos estos resultados sugieren que los cinco modos básicos principales eran robustos y reproducibles.

Utilizando el análisis de microestado propio propuesto recientemente a partir de la teoría de la física estadística, este estudio revela la presencia de algunos modos básicos principales que dominan las fluctuaciones temporales de la actividad espontánea. Los modos básicos principales exhibieron patrones espaciales distintos y específicos de la función cognitiva, lo que sugiere la coexistencia de relaciones de coactivación multiplexadas entre regiones. Además, estos modos básicos principales contribuyeron de manera dominante a los patrones individuales de FC de todo el cerebro y fueron modulados por la privación del sueño. En conjunto, nuestros hallazgos resaltan un pequeño conjunto de modos básicos principales que dominan la actividad espontánea y demuestran su importancia funcional, abriendo una vía para explorar relaciones interregionales multiplexadas en el cerebro sano y enfermo.

Observamos que el análisis de microestados propios comparte similitudes con varios métodos existentes que se utilizan para decodificar la organización espaciotemporal de la actividad cerebral espontánea. Por ejemplo, se han aplicado varios métodos de análisis de componentes, como el análisis de componentes principales (PCA)59, el análisis de componentes independientes (ICA)60 y el análisis de modo funcional temporal61, a series temporales de resonancia magnética funcional para identificar patrones de interacción interregional dominantes. Los componentes espaciales especificados a menudo se consideran redes funcionales59,62,63, mientras que sus patrones espaciales reflejan los pesos relativos de las regiones del cerebro. Algunos otros enfoques relevantes han detectado estados o modos cerebrales considerando patrones dinámicos de FC30,45,64,65,66. Cada estado de conectividad difiere del otro en términos del patrón de conectividad general64 o modos de conectividad dominantes cuantificados por los principales vectores propios65,67. A diferencia de estos enfoques anteriores, el análisis de microestados propios se centra principalmente en patrones espaciales de actividad instantánea per se y además establece un puente entre la actividad cerebral instantánea y los patrones de FC. Además, el análisis de microestados propios supone que pueden coexistir múltiples modos básicos a lo largo del tiempo en lugar de un estado cerebral dominante en cada momento, lo que permite capturar cambios delicados en la actividad cerebral a lo largo del tiempo.

En este estudio, identificamos un pequeño conjunto de patrones fundamentales de actividad cerebral (es decir, modos básicos principales) que dominan ricos repertorios de actividad espontánea, independientemente de los conjuntos de datos o los estados mentales. Estos resultados sugieren una representación confiable de baja dimensión de una actividad espontánea aparentemente complicada. También se ha informado de una representación de baja dimensión de la actividad espontánea para la actividad cortical de ratas68 y la actividad cerebral humana en múltiples estados de tareas69. También encontramos que cada modo básico principal estaba asociado con diferentes funciones cognitivas. Los primeros tres modos básicos principales se asociaron con funciones fundamentales que son necesarias para la vida diaria, como las funciones sensoriomotoras, visuales, de orientación interna y de control ejecutivo. Los siguientes dos modos básicos principales se asociaron con funciones cognitivas más sofisticadas y abstractas, como el cálculo, la recompensa y elementos relacionados con el lenguaje. Estos hallazgos son consistentes con hipótesis previas dirigidas a interpretar el significado biológico de los patrones de actividad resueltos en el tiempo24,41. Estas hipótesis sostienen que la actividad cerebral espontánea puede transitar entre una serie de antecedentes generales, que son representaciones de baja dimensión de estados de comportamiento típicos en experiencias pasadas41 y se seleccionan en diferentes momentos para una respuesta cognitiva eficiente y flexible24,41. En este sentido, los modos básicos principales observados aquí podrían servir como antecedentes generales, y sus pesos pueden reflejar las frecuencias de los comportamientos correspondientes en experiencias pasadas.

Dentro del marco del análisis de microestados propios, los distintos patrones espaciales de estos modos básicos principales indican la coexistencia de distintos patrones de coactivación (es decir, coordinación) entre regiones. Curiosamente, el primer y segundo modo básico principal mostraron relaciones distintas entre la red del modo predeterminado, dos redes de control cognitivo (es decir, redes frontoparietales y de atención) y las redes primarias. El primer modo básico principal muestra una anticorrelación principalmente entre la red del modo predeterminado y las redes primaria y de atención, que es muy similar al patrón espacial previamente informado del gradiente principal del patrón FC de todo el cerebro54. Este hallazgo sugiere que la separación de la actividad cerebral sigue la organización jerárquica del procesamiento de la información70. El segundo modo básico principal muestra una separación de actividad entre el modo predeterminado y las redes de control cognitivo, lo que explicaría las actividades alternativas o anticorrelaciones comúnmente observadas entre el modo predeterminado y las regiones de tareas positivas a lo largo del tiempo71,72. En comparación con el supuesto anterior de un estado por punto temporal31,64, la coexistencia de múltiples modos básicos principales aquí sugiere un procesamiento de información paralelo entre regiones en cada punto temporal, lo que ofrece nuevos conocimientos sobre los patrones de conectividad que varían en el tiempo26.

La presencia de los modos básicos principales en la actividad intrínseca podría estar determinada por sustratos anatómicos del cerebro, dado el estrecho acoplamiento estructura-función del cerebro73,74. Estudios anteriores han demostrado que la disposición espacial de las microestructuras corticales muestra un gradiente dominante que se extiende entre las áreas sensoriomotoras y transmodales75. Por ejemplo, el mapa de mielinización del cerebro76 muestra similitudes espaciales con los primeros tres modos básicos principales observados aquí, lo que indica un vínculo potencial entre la actividad cerebral a macroescala y la microestructura local. Sin embargo, es necesario seguir investigando cómo surgen estos modos básicos principales a partir de propiedades anatómicas, como la mielinización, el grosor cortical y la conectividad de la materia blanca.

Estudios recientes han informado que la FC en estado de reposo es impulsada por la actividad cerebral instantánea en varios momentos críticos28,44, ignorando implícitamente la coordinación interregional en otros momentos. Aquí, utilizamos los modos básicos principales, que se identificaron a partir de repertorios completos de actividad espontánea, para cerrar la brecha entre la actividad instantánea y el patrón FC. Se desarrolló un modelo teórico para recuperar el patrón FC como una superposición ponderada de los patrones de coactivación de estos modos básicos principales. Este modelo sugiere que cada modo básico corresponde a un patrón FC específico y que existen relaciones multiplexadas (es decir, comunicación paralela) simultáneamente entre regiones. Nuestra idea es consistente con un estudio reciente que muestra que el patrón de FC individual puede atribuirse a la contribución de múltiples factores (por ejemplo, grupo, individuo y tarea)77, pero aclara aún más los orígenes de los patrones de FC al proporcionar patrones detallados de la componentes candidatos. Curiosamente, los cinco modos básicos principales, que representan el 29% del peso total, se pueden utilizar para reconstruir el patrón FC original con una alta similitud espacial (r = 0,95). Este hallazgo aparentemente contradictorio sugiere que estos modos básicos principales pueden capturar el comportamiento de coordinación intrínseca de la actividad espontánea, mientras que los modos básicos restantes pueden ser vulnerables a la actividad cognitiva sin restricciones, el movimiento de la cabeza u otras perturbaciones y, por lo tanto, hacer pequeñas contribuciones a la coordinación interregional.

Los principales modos básicos identificados aquí muestran similitudes espaciales interesantes con patrones o modos de conectividad dominantes informados en estudios anteriores54,65,67. Específicamente, los primeros tres modos básicos principales exhiben patrones consistentes con los primeros tres gradientes del patrón FC cortical previamente identificado54. De manera similar, el enfoque Leading Eigenvector Dynamics Analysis (LEiDA) identificó modos de conectividad típicos en adultos mayores sanos65, como un modo con coherencia global en todo el cerebro y un modo con alta coherencia dentro de la red del modo predeterminado. Estos dos modos se alinean con los modos básicos líderes en nuestro estudio cuando se retiene la señal global. Además, la descomposición del modo dinámico identificó modos FC típicos con diferentes características temporales (por ejemplo, tiempo de amortiguación y períodos oscilatorios)67. El primer modo dinámico, caracterizado por una anticorrelación entre el modo predeterminado y las redes de tareas positivas, se superpone parcialmente con el segundo modo básico líder en nuestro estudio. Patrones similares entre diferentes tipos de mapas respaldan aún más la idea de que los modos básicos principales desempeñan un papel dominante en la configuración del patrón FC. Las discrepancias observadas en otros modos entre los estudios pueden atribuirse a diferencias en la cobertura del cerebro, las definiciones de los nodos y las poblaciones y características de interés específicas examinadas en cada estudio. Estas variaciones metodológicas deben considerarse al interpretar y comparar los resultados entre estudios.

Además, encontramos que los patrones de FC reconstruidos basados ​​en los cinco modos básicos principales capturaron la singularidad individual en la organización funcional, proporcionando pistas adicionales para comprender las diferencias individuales en la organización funcional. En particular, el patrón FC reconstruido sólo por el primer modo básico principal fue muy similar al patrón original, pero mostró un rendimiento moderado en la identificación individual y un valor de identificabilidad diferencial relativamente bajo. Estos resultados sugieren que el primer modo básico principal puede servir como columna vertebral o factor grupal de actividad cerebral compartido entre individuos, como sugieren Gratton et al.77. La precisión de la identificación y la identificabilidad diferencial aumentaron rápidamente cuando se incluyeron modos básicos posteriores, lo que indica que se captura más información específica del individuo modulando sutilmente la columna vertebral del patrón FC.

La privación de sueño se utilizó como factor modulador para evaluar la influencia del estado mental en los modos básicos principales. También se identificó un pequeño número de modos básicos principales después de la privación del sueño, lo que indica la confiabilidad de las representaciones de baja dimensión de la actividad cerebral espontánea independientemente del estado mental. Los patrones espaciales de los primeros tres y sexto modos básicos principales permanecieron similares después de la privación de sueño, mientras que los otros modos básicos principales cambiaron notablemente. Este hallazgo es consistente con un estudio reciente que muestra que los primeros tres gradientes de FC permanecen prácticamente sin cambios después de la privación de sueño78. Nuestros resultados sugieren que las representaciones de actividad relevantes para funciones cognitivas fundamentales podrían ser confiables en todos los estados mentales, mientras que aquellas relacionadas con funciones más sofisticadas y abstractas pueden ser más vulnerables. Las diferentes sensibilidades de los principales modos básicos del estado mental pueden ser valiosas para estudios futuros que investiguen la organización funcional entre estados.

Además, una comparación regional reveló que la heterogeneidad espacial del primer modo básico principal se redujo después de la privación del sueño, lo que se manifestó como una separación debilitada de la actividad entre el modo predeterminado y las áreas de tareas positivas (p. ej., redes de atención y somatomotoras). Esta observación se confirma comparando los patrones de coactivación correspondientes al primer modo básico principal entre dos estados. Estos resultados son consistentes con hallazgos previos de que la privación de sueño está asociada con la falla de la red en modo predeterminado para permanecer funcionalmente distinta de sus redes anticorrelacionadas, es decir, redes de tareas positivas79,80,81. Este deterioro en el desacoplamiento entre la red de modo predeterminado y las redes de tareas positivas puede estar más relacionado con la vulnerabilidad cognitiva de los participantes a la privación de sueño80, pero se necesita más evidencia para respaldar esta idea. En particular, los modos básicos principales cuarto y quinto mostraron una reconfiguración notable después de la privación de sueño. Dado que estos dos modos están asociados con funciones cognitivas sofisticadas y abstractas, la reconfiguración de estos modos indica la sensibilidad de estas funciones a la privación de sueño.

Varias cuestiones deberían considerarse más a fondo. Primero, identificamos un modo básico adicional con todas las amplitudes positivas al identificar modos básicos principales sin regresión de señal global en el preprocesamiento de datos. Esto sugiere que preservar la señal global puede mejorar las coactivaciones entre regiones, proporcionando una explicación clara para el desplazamiento hacia la derecha generalmente observado en la distribución de la intensidad de la FC en comparación con el caso de la regresión de la señal global82. En segundo lugar, exploramos la posible importancia cognitiva de liderar modos básicos a través del análisis de asociación. En estudios futuros, se sugiere investigar los cambios en los modos básicos principales en los estados de la tarea para proporcionar pistas más directas. En tercer lugar, se identificaron modos básicos principales adicionales en el conjunto de datos de privación de sueño, que pueden verse influenciados por varios factores, como el pequeño tamaño de la muestra o los estados mentales. Se necesita un conjunto de datos más amplio para confirmar aún más los efectos potenciales de la falta de sueño. En cuarto lugar, los orígenes biológicos de los principales modos básicos siguen sin estar claros. Modelos computacionales recientes de circuitos cerebrales a gran escala han encontrado que tanto las conexiones interregionales de materia blanca como las propiedades de los circuitos locales pueden dar forma a la FC en estado de reposo y su dinámica itinerante83,84. En el futuro, el enfoque de modelado computacional se podrá utilizar para explorar la relación entre los modos básicos principales y la red estructural subyacente y las propiedades morfológicas locales del cerebro humano. Finalmente, el análisis de microestado propio utilizado aquí es esencialmente una descomposición lineal, que supone implícitamente que el rico repertorio de actividad cerebral puede integrarse en un subespacio lineal de baja dimensión abarcado por los modos básicos principales. Sin embargo, la plausibilidad biológica de la representación no lineal de baja dimensión de la actividad cerebral espontánea merece una mayor investigación.

Empleamos tres conjuntos de datos de R-fMRI de adultos jóvenes sanos. El primer conjunto de datos consistió en datos de R-fMRI multibanda de 970 participantes de la publicación de datos S900 disponible públicamente del Human Connectome Project (HCP)49. El protocolo de escaneo del conjunto de datos de HCP fue aprobado por la Junta de Revisión Institucional de la Universidad de Washington. Estos sujetos se sometieron a repetidas ejecuciones de R-fMRI en dos sesiones. El segundo conjunto de datos, denominado conjunto de datos de privación de sueño, incluyó datos repetidos de R-fMRI de 20 participantes escaneados por separado durante la vigilia en reposo y después de la privación de sueño50. La investigación fue aprobada por la Junta de Revisión Institucional del Instituto de Biofísica (Academia de Ciencias de China). El tercer conjunto de datos, denominado conjunto de datos Beijing Zang, incluía datos de R-fMRI de 198 participantes seleccionados del Proyecto 1000 Conectomas Funcionales51. La investigación fue aprobada por la Junta de Revisión Institucional del Laboratorio Estatal Clave de Neurociencia Cognitiva y Aprendizaje de la Universidad Normal de Beijing. Se obtuvo el consentimiento informado de todos los participantes de los tres conjuntos de datos. Se siguieron todas las regulaciones éticas relevantes para los participantes de la investigación en humanos. Los dos primeros conjuntos de datos se utilizaron para el análisis principal y el tercer conjunto de datos se utilizó para el análisis de replicación.

En el conjunto de datos de HCP, todos los participantes se sometieron a una resonancia magnética multimodal con un escáner SIEMENS 3 T Connectome Skyra personalizado de 32 canales en la Universidad de Washington, EE. UU. Se adquirieron cuatro series de R-fMRI multibanda en dos sesiones para cada participante. Brevemente, cada sesión consistió en dos ejecuciones que eran fases separadas codificadas en direcciones de izquierda a derecha y de derecha a izquierda. Las exploraciones R-fMRI se obtuvieron utilizando una secuencia de imágenes ecoplanares de gradiente multibanda (tiempo de repetición [TR] = 720 ms y 1200 volúmenes por ejecución, es decir, 14,4 min), con los ojos de los participantes fijos en una cruz proyectada brillante. Aquí, utilizamos solo los escaneos codificados de izquierda a derecha para reducir la influencia potencial de las direcciones de codificación de fase15,85. En la publicación de datos original del S900, 837 participantes completaron las exploraciones R-fMRI codificadas de izquierda a derecha en ambas sesiones, denominadas REST1 y REST2 por separado. De estos, 137 participantes fueron excluidos debido a la falta de puntos temporales (N = 10), movimiento excesivo de la cabeza (N = 105) (ver "Preprocesamiento de datos") y quistes aracnoideos (N = 22). Para los análisis principales se utilizaron datos de los 700 participantes restantes (de 21 a 35 años, M/F: 304/396).

En el conjunto de datos sobre privación de sueño, 20 participantes se sometieron a exploraciones R-fMRI repetidas por separado durante la vigilia en reposo y después de la privación de sueño (para detalles del diseño, ver Zhou et al.50). Todos los participantes eran diestros y no tenían antecedentes de trastornos neuropsiquiátricos. Los datos de la resonancia magnética se adquirieron utilizando un escáner Siemens Prisma 3 T de 64 canales en el Centro de resonancia magnética para la investigación del cerebro de Beijing de la Academia de Ciencias de China. Los datos de R-fMRI se adquirieron utilizando una secuencia de imágenes ecoplanares de gradiente ponderada en T2* (TR = 1000 ms y 480 volúmenes por ejecución), con los ojos de los participantes fijos en una mira. Las imágenes estructurales se adquirieron utilizando una secuencia de eco de gradiente de adquisición rápida preparada con magnetización y ponderada en T1 en 3D. Un participante fue excluido debido a un movimiento excesivo de la cabeza (ver "Preprocesamiento de datos"). Para el análisis principal se utilizaron datos de los 19 participantes restantes (de 18 a 26 años, hombres/mujeres: 7/12).

Para el conjunto de datos de Beijing Zang, 198 participantes se sometieron a una resonancia magnética utilizando un escáner Siemens Trio Tim 3.0 T de 12 canales en el Centro de Imágenes para la Investigación del Cerebro de la Universidad Normal de Beijing. Los datos de R-fMRI se adquirieron con los ojos cerrados de los participantes (TR = 2000 ms y 235 volúmenes). Un participante fue excluido debido a diferencias en la orientación del escaneo, lo que dejó a 197 participantes (de 18 a 26 años, M/F: 75/122) utilizados para el análisis de validación cruzada.

Para el conjunto de datos de HCP, empleamos los datos de R-fMRI86 mínimamente preprocesados, seguidos de la eliminación de ruido ICA-Fix87. Se realizaron cuatro pasos adicionales utilizando el paquete GRETNA88, incluida la eliminación de los primeros volúmenes de 10 segundos (es decir, 15 volúmenes), la eliminación de tendencia lineal, la regresión molesta y el filtrado temporal (0,01–0,08 Hz). Durante la regresión molesta, se incluyeron como regresores la materia blanca, el líquido cefalorraquídeo y las señales globales para eliminar aún más la influencia del movimiento de la cabeza y el ruido fisiológico89.

El conjunto de datos sobre privación de sueño y el conjunto de datos de Beijing Zang se preprocesaron con el mismo proceso utilizando el paquete GRETNA88. Específicamente, el preprocesamiento incluyó la eliminación de los primeros volúmenes de 10 s, realineación, normalización espacial al espacio del Instituto Neurológico de Montreal (MNI) con el algoritmo de segmentación unificado T190, eliminación de tendencia lineal, regresión molesta y filtrado temporal (0,01–0,08 Hz). ). Durante la regresión molesta, incluimos los 24 parámetros de movimiento de la cabeza de Friston91, la materia blanca, el líquido cefalorraquídeo y las señales globales como regresores para reducir la influencia del movimiento de la cabeza y el ruido fisiológico89.

Para estos tres conjuntos de datos, excluimos a los participantes con movimiento excesivo de la cabeza en cualquier exploración, incluida una traslación/rotación superior a 3 mm o 3° y un desplazamiento medio en el marco (FD) a lo largo del tiempo92 superior a 0,5 mm. Después de aplicar estos criterios, 105 participantes fueron excluidos del conjunto de datos de HCP y 1 participante fue excluido de los datos de privación de sueño.

Aplicamos un análisis de microestado propio propuesto recientemente47,48 de la teoría de la física estadística al conjunto de datos de HCP para identificar modos básicos subyacentes al rico repertorio de actividad cerebral. El análisis de microestados propios es un enfoque diseñado específicamente para extraer modos de actividad básicos (es decir, microestados propios) de la evolución temporal de un sistema. Este enfoque se ha aplicado a varios sistemas complejos (por ejemplo, el sistema terrestre y los mercados de valores) y revela modos de actividad significativos que muestran patrones espaciales bien definidos47. En este estudio, el análisis de microestado propio se aplicó a los cursos temporales de cada ejecución de R-fMRI (es decir, REST1 y REST2) por separado. Los microestados cerebrales se definieron a nivel nodal para reducir la carga computacional.

Primero, definimos 1000 nodos corticales basados ​​en una parcelación funcional previa52, lo que mejoraría la homogeneidad funcional dentro de cada región nodal. Luego, extrajimos los cursos temporales de estos nodos para cada participante. El curso temporal de cada nodo se transformó aún más en valores de puntuación z con media cero y varianza unitaria a lo largo del tiempo. Finalmente, los cursos de tiempo nodales normalizados se concatenaron entre los participantes, lo que dio como resultado una matriz A de curso de tiempo N × M, donde N denota el número de nodos (es decir, 1000 aquí) y M denota el número de puntos de tiempo en los cursos de tiempo concatenados ( es decir, 1185 × 700). La matriz A se consideró como una matriz de conjunto que representa un rico repertorio de actividad cerebral, y cada columna, At, representa un microestado de actividad cerebral en un momento específico desde una perspectiva de física estadística.

El análisis de microestados propios supone que los microestados pueden presentar puntos en común a lo largo del tiempo, con actividad cerebral instantánea que surge de la combinación de múltiples modos básicos. Su objetivo es identificar los modos básicos (es decir, microestados propios) que representan componentes fundamentales de los microestados ricos y son independientes entre sí47,48. Específicamente, primero calculamos la matriz de covarianza entre microestados como C = ATA47, que refleja la similitud espacial entre todos los microestados. A continuación, calculamos los vectores propios de la matriz C,

donde vi es el i-ésimo vector propio de la matriz C, y λi es el valor propio correspondiente. La representatividad de los patrones espaciales de los microestados en diferentes puntos temporales es capturada por los vectores propios93, que tienen en cuenta todo el patrón de similitud espacial entre todos los microestados. Finalmente, obtuvimos cada microestado propio como la suma ponderada de los microestados de origen:47,48

donde vti denota el elemento t del vector propio vi y cuantifica la contribución del microestado t al vector propio i. En otras palabras, los modos básicos (es decir, microestados propios) se identificaron incorporando patrones de actividad cerebral a lo largo del tiempo y, por lo tanto, pueden interpretarse intuitivamente como patrones de actividad típicos. El factor de peso de un microestado propio Ei dado se define como wi = EiTEi = λi.

Cálculo de microestados propios. En el análisis práctico, es difícil derivar los vectores propios de la matriz de covarianza C uno por uno debido a la gran cantidad de puntos de tiempo M. Por lo tanto, obtuvimos los microestados propios con la ayuda de la descomposición en valores singulares (SVD)47. Con base en el SVD, la matriz de conjunto AN × M se factorizó como el producto de tres matrices:

donde U = [u1, u2,…, uN] y V = [v1, v2,…, vM] contienen vectores propios para dos matrices de AAT y ATA, respectivamente, y ΣN×M es una matriz diagonal de valores singulares (σi) . Sustituyendo esta descomposición en la ecuación. (2), la definición de microestado propio se puede reformular como:

donde ui es el vector propio de la matriz AAT. El peso de cada microestado propio se puede obtener como wi = EiTEi = σi2. La matriz A se normalizó dividiendo la suma cuadrática de todos sus elementos (es decir, una constante S dependiente del conjunto de datos) antes de SVD para garantizar que Σσi2 = 1.

Es de destacar que la estimación de microestados propios en la ecuación. (4) es similar al PCA94. Sin embargo, el análisis de microestados propios y el PCA se utilizan en contextos diferentes. El primero es específico de la evolución temporal de un sistema y se utiliza para identificar los patrones espaciales típicos de microestados mediante el análisis de la relación espacial entre puntos temporales (ver ecuación (2)). Esta última, sin embargo, es una técnica comúnmente utilizada para reducir la dimensionalidad de un conjunto de datos al encontrar los componentes principales que capturan la varianza principal en los datos multivariados. En este sentido, PCA se centra en la relación entre variables de datos (en este caso, regiones del cerebro) en lugar de la relación entre puntos temporales. Además, en comparación con el PCA, que solo captura los pesos relativos de las variables, el análisis de microestados propios puede proporcionar una interpretación biológica intuitiva de los microestados propios como estados de actividad típicos (consulte la ecuación (2)).

Para determinar si el cerebro está dominado por un pequeño número de modos básicos (es decir, representaciones de baja dimensión), identificamos modos básicos principales, cuyos pesos deberían ser95: (i) sustancialmente mayores que el peso del modo básico posterior, conocido como prueba de cribado de Cattell96; (ii) mayor que el peso promedio en todos los N modos básicos posibles, es decir, 1/N; (iii) estadísticamente significativo según una prueba de permutación. En cada caso de permutación, las etiquetas de las regiones nodales en cada momento se mezclaron aleatoriamente para alterar la organización espacial. El nivel de significancia estadística de cada modo básico principal se determinó comparando su peso original (es decir, σi2) con la distribución nula de los pesos correspondientes obtenidos de las 10.000 instancias de permutación. En nuestro análisis, la prueba de scree de Cattell se realizó identificando el punto del codo en la curva de peso según el algoritmo Kneedle97 (https://github.com/arvkevi/kneed).

Investigamos más a fondo los patrones espaciales de los principales modos básicos basados ​​en una definición previa del sistema funcional53. Se consideraron siete sistemas, incluida la red de modo predeterminado, la red frontoparietal, la red límbica, la red de atención ventral, la red de atención dorsal, la red somatomotora y la red visual. Para cada modo básico principal, estimamos la amplitud de fluctuación media para cada sistema promediando los valores nodales dentro de este sistema.

También realizamos el análisis de microestado propio de cada participante para investigar la presencia de los modos básicos principales a nivel individual. En esta condición, la matriz A en el análisis anterior se reemplazó como el curso temporal normalizado dentro de cada participante para cada ejecución de R-fMRI.

Investigamos los posibles roles funcionales de los modos básicos principales desde dos perspectivas. Primero, examinamos la asociación entre estos modos básicos principales y las funciones cognitivas basándonos en la base de datos metaanalítica de NeuroSynth (www.neurosynth.org)55. Para cada modo básico principal, calculamos su similitud espacial con todos los mapas de activación metanalíticos disponibles utilizando la correlación de Pearson entre vóxeles. Los términos cognitivos asociados se ilustran mediante gráficos de nubes de palabras.

En segundo lugar, comparamos cada uno de los modos básicos principales con 12 componentes cognitivos56. Cada componente cognitivo representa un mapa de probabilidad de activación básico que está involucrado en diversas tareas cognitivas56. Para cada componente cognitivo, estimamos la versión correspondiente a nivel de nodo promediando las probabilidades de activación de todos los vóxeles dentro de cada nodo. Luego calculamos la similitud espacial entre cada uno de los modos básicos principales y los 12 componentes cognitivos utilizando la correlación de Pearson entre nodos. Para corregir la posible influencia de la autocorrelación espacial, se probó la significancia estadística de cada similitud espacial mediante una prueba de permutación (n = 10.000). El nivel de significancia se determinó comparando la similitud original con la distribución nula de la similitud correspondiente obtenida de 10.000 instancias de permutación. Para cada instancia de permutación, generamos un mapa de modo básico sustituto que preservaba la autocorrelación espacial del modo básico original57.

Dado que los modos básicos principales dominaron las fluctuaciones espontáneas de la actividad cerebral, investigamos más a fondo cómo contribuyen a la FC entre regiones.

La FC original entre dos regiones nodales se define como la correlación de Pearson entre sus cursos temporales4. Como cada evolución temporal regional (Ait, t = 1, … M) se normalizó a lo largo del tiempo (es decir, media = 0 y SD = 1), la FC entre los nodos i y j se puede estimar como:13,43

donde M denota el número de puntos de tiempo en el transcurso del tiempo.

Sustituyendo la ecuación. (3) y la ecuación. (4) en la ecuación. (5) y considerando la independencia temporal entre modos básicos, encontramos que FCij entre los nodos i y j puede reescribirse como:

donde N es el número de todos los modos básicos posibles y Eik es el iésimo elemento del késimo modo básico. Así, la FC entre los dos nodos puede atribuirse a la contribución conjunta de sus patrones de coactivación en cada modo básico. En particular, el FCij estimado a partir de la ecuación. (6) debe multiplicarse aún más por una constante S2 para corregir el efecto de normalización de la matriz A antes del análisis SVD.

Para validar la efectividad del modelo teórico anterior (es decir, Ec. (6)), reconstruimos la matriz FC de acuerdo con la Ec. (6) aumentando gradualmente el número de modos básicos de interés. Luego comparamos la similitud espacial entre las matrices FC reconstruidas y originales. La similitud espacial se cuantificó con la correlación de Pearson entre los elementos triangulares inferiores de las matrices. Específicamente, reconstruimos la matriz FC tanto a nivel poblacional como individual. A nivel de población, los modos básicos principales se obtuvieron del curso de tiempo normalizado concatenado entre todos los participantes. A nivel individual, se identificaron los principales modos básicos a partir de la trayectoria temporal de cada participante. Luego calculamos la similitud entre las matrices FC reconstruidas y originales para cada individuo.

Exploramos más a fondo si los modos básicos, especialmente estos modos básicos principales, podrían capturar la organización funcional individual. Primero, estimamos la confiabilidad de la matriz FC reconstruida entre dos ejecuciones a nivel individual. Dado un participante de interés, evaluamos la similitud intrasujeto de las matrices FC reconstruidas entre dos ejecuciones. También estimamos la similitud entre sujetos de este sujeto como la similitud espacial promedio de este participante en la primera ejecución (es decir, REST1) con todos los demás participantes en la segunda ejecución (es decir, REST2). A continuación, examinamos la unicidad individual en las matrices FC reconstruidas realizando un análisis de identificación individual basado en FC entre dos ejecuciones (es decir, REST1 y REST2)13. Para cada participante, comparamos la matriz FC reconstruida de este participante en REST1 con la de todos los participantes en REST2. Si el participante con mayor similitud en REST2 era el mismo participante dado en REST1, la identificación era correcta; de lo contrario, era incorrecto. La precisión de la identificación se definió como la proporción de participantes que fueron identificados correctamente. Una mayor precisión indica una mayor capacidad de la matriz FC para distinguir individuos. También evaluamos la identificabilidad diferencial58 para cuantificar la unicidad individual de las matrices FC reconstruidas. La identificabilidad diferencial, Idiff, se definió como Idiff = (Iself - Iothers) × 100, donde Iself y Iothers denotan la similitud media intrasujeto y la similitud intersujeto media entre dos ejecuciones, respectivamente. Un valor Idiff mayor indica que se captura más información específica de un individuo. A modo de comparación, también se realizó un análisis de identificación individual basado en la matriz FC original.

Para evaluar si los principales modos básicos se ven afectados por los estados mentales, aplicamos el análisis de microestado propio al conjunto de datos de privación de sueño50. Identificamos los modos básicos principales (ver "Análisis de microestados propios") por separado de los datos de R-fMRI obtenidos en los dos estados representados en el conjunto de datos (es decir, vigilia en reposo versus privación posterior al sueño). Primero, examinamos la correspondencia espacial de los modos básicos principales determinados en estado de vigilia en reposo con los obtenidos de REST1 del conjunto de datos HCP para investigar la reproducibilidad de los modos básicos principales. A continuación, comparamos los modos básicos obtenidos en los diferentes estados (es decir, vigilia en reposo versus privación posterior al sueño) para examinar la influencia potencial de la privación del sueño.

Para cada modo básico principal que mantenía correspondencia espacial entre dos estados, probamos las diferencias en las amplitudes de fluctuación regional entre los dos estados mediante el uso de una prueba de permutación (n = 10,000). En cada instancia de permutación, las etiquetas de estado de los datos de R-fMRI se mezclaron para cada participante. Se corrigieron múltiples comparaciones entre regiones nodales utilizando el enfoque FDR (p corregido < 0,05)98. Dado que el modo básico mostró cambios significativos, investigamos más a fondo cómo los patrones de coactivación interregional diferían entre los dos estados. Brevemente, obtuvimos el patrón de coactivación a nivel del sistema para la vigilia en reposo y la privación posterior al sueño por separado. Los valores de coactivación dentro del sistema y entre sistemas se obtuvieron promediando los valores de coactivación interregional dentro del mismo sistema y entre diferentes sistemas, respectivamente. También se estimaron los niveles significativos de las diferencias en el patrón de coactivación mediante una prueba de permutación (n = 10.000) y se corrigieron para comparaciones múltiples (FDR corregido p < 0,05).

La confiabilidad de los modos básicos principales se validó considerando cinco estrategias de análisis que pueden afectar la identificación de los modos básicos principales. En cada caso, los modos básicos principales se reestimaron y compararon con los obtenidos en los análisis principales (es decir, REST1 en HCP). (i) Número de participantes. Reidentificamos los modos básicos principales al incluir datos de R-fMRI de diferentes números de participantes del conjunto de datos de HCP, con el número de participantes variando de 50 a 650 con un paso de 50. Dado un número de participante, tomamos una muestra aleatoria de participantes de los 700 participantes, y este proceso se repitió 100 veces. Para cada instancia de muestreo, contamos el número de modos básicos principales y comparamos los patrones espaciales de los primeros cinco modos básicos con los obtenidos de toda la población. (ii) Movimiento de la cabeza. El movimiento de la cabeza durante la exploración R-fMRI puede afectar las amplitudes de fluctuación de las señales BOLD99. A diferencia del análisis principal, utilizamos criterios de exclusión del movimiento de la cabeza más estrictos para los datos de R-fMRI en el conjunto de datos de HCP (es decir, >2 mm o 2° en cualquier dirección o FD media > 0,2 mm) para reducir aún más la influencia del movimiento de la cabeza. (iii) Regresión de señal global. En el análisis principal, se hizo una regresión de la señal global para reducir mejor la influencia del movimiento de la cabeza y las señales no neuronales89,99. Para evaluar la influencia potencial de la señal global, volvimos a procesar los datos de R-fMRI en el conjunto de datos de HCP sin regresión de la señal global. (iv) Parcelación cerebral. Para evaluar la influencia de la resolución espacial, extrajimos cursos de tiempo regionales del conjunto de datos de HCP utilizando el mismo tipo de parcelaciones funcionales con diferentes resoluciones espaciales (es decir, que comprenden 200 y 400 regiones corticales)52. Los principales modos básicos obtenidos a partir de diferentes resoluciones espaciales se compararon a nivel del sistema funcional53 y a nivel de vóxeles. En el último caso, a los vóxeles dentro de las mismas regiones nodales se les asignaron los mismos valores de amplitud para cada modo básico, independientemente de la resolución espacial. En los casos (i) a (iv), el análisis de validación se realizó según REST1 del conjunto de datos HCP. (v) Reproducibilidad entre conjuntos de datos. Identificamos los modos básicos principales a partir de otro conjunto de datos independiente, es decir, el conjunto de datos Beijing Zang51, y los comparamos con los del conjunto de datos HCP.

Se realizaron pruebas de permutación para obtener la significación estadística de los siguientes análisis, incluido el número de modos básicos principales (Fig. 1a), similitudes espaciales entre los modos básicos principales y los componentes cognitivos (Fig. 2b) y la influencia de la privación del sueño. sobre las amplitudes de fluctuación y los patrones de coactivación de los modos básicos principales (Fig. 4c, d). Para cada análisis, se generaron 10.000 instancias de permutación durante la prueba de permutación. Se realizaron pruebas t pareadas para probar las diferencias estadísticas entre la similitud intra e intersujetos de las matrices FC reconstruidas entre dos ejecuciones (n = 700) (Fig. 3d). Se consideraron cinco estrategias de análisis para verificar la reproducibilidad, incluyendo (i) variar el número de participantes (n osciló entre 50 y 650 con un paso de 50); (ii) utilizar criterios de exclusión de movimiento de la cabeza más estrictos (n = 415); (iii) realizar una regresión molesta sin regresión de señal global (n = 700); (iv) definir nodos cerebrales basados ​​en dos parcelaciones funcionales con diferentes resoluciones espaciales (n = 700); y (v) utilizar otro conjunto de datos independiente, es decir, el conjunto de datos Beijing Zang (n = 197). En estos casos se examinaron el número y los patrones espaciales de los modos básicos principales.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen del informe de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

La versión S900 del conjunto de datos HCP está disponible públicamente en https://www.humanconnectome.org/study/hcp-young-adult/data-releases. El conjunto de datos de Beijing Zang utilizado para el análisis de replicación está disponible públicamente en https://www.nitrc.org/projects/fcon_1000. El conjunto de datos sobre la privación del sueño está disponible previa solicitud razonable. Los mapas de los principales modos básicos y algunos otros datos que respaldan nuestros resultados están disponibles en https://github.com/liaolab-bnu/LeadingModes_rfMRI.

Los códigos utilizados para el análisis de datos están disponibles en https://github.com/liaolab-bnu/LeadingModes_rfMRI.

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Agradecemos al Prof. Jingfang Fan y al Prof. Dahui Wang por la valiosa discusión. Este trabajo fue apoyado por la Fundación Nacional de Ciencias Naturales de China (Nos. 81971690 y 11835003), el Premio Tang Scholar y los Fondos de Investigación Fundamental para Universidades Centrales (No. 2019NTST24).

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Yonghe

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XC y XHL diseñaron la investigación; ZHT, KZ, LQZ y ZTZ recopilaron partes del conjunto de datos de imágenes; XC, HDR, XHC, XSC, ZHL, YH y XHL proporcionaron la instrucción metodológica; XC y XHL realizaron el análisis de datos; XC y XHL escribieron el artículo; XC y XHL revisaron el artículo.

Correspondencia a Xuhong Liao.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Communications Biology agradece a los revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Editores principales: Karli Montague-Cardoso y Christina Karlsson Rosenthal. Un archivo de revisión por pares está disponible.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

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Chen, X., Ren, H., Tang, Z. et al. Los principales modos básicos de actividad espontánea impulsan la organización de la conectividad funcional individual en el cerebro humano en reposo. Común Biol 6, 892 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-023-05262-7

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Recibido: 28 de abril de 2023

Aceptado: 20 de agosto de 2023

Publicado: 31 de agosto de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-023-05262-7

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